1. Introducción
Las esporas fúngicas son ubicuas en la naturaleza y una amenaza común para las personas que sufren de alergia por inhalación. La concentración de estos alérgenos particulares en el ambiente varía de acuerdo con varios factores, como el clima, la vegetación y la calidad del aire. Además, muchas especies de esporas fúngicas se consideran como fitopatógenos importantes y capaces de impactar de manera negativa en diferentes ecosistemas.
Dado que la mayoría de los hongos se dispersan por esporas en el aire, una proporción considerable de la diversidad de los hongos en la naturaleza se puede evaluar mediante el monitoreo del aire, por lo que los estudios aerobiológicos representan una herramienta potencial para evaluar la respuesta de los hongos a disturbios como los incendios forestales. Sin embargo, pocos estudios evalúan el efecto que tiene el fuego en las esporas fúngicas aerotransportadas.
En general, los efectos del fuego sobre los hongos dependen de factores como el tipo de suelo y vegetación, la variación en la intensidad del fuego, la historia de los incendios en el lugar, y se incluye el intervalo de tiempo entre los incendios. La mayoría de los organismos se concentran en las capas superiores del suelo y, por lo tanto, el efecto del calentamiento durante un incendio puede causar la muerte de varios organismos que se encuentran en el suelo, como hongos y sus esporas. Sin embargo, los hongos que evolucionaron en ambientes con tendencia a presentar incendios muestran adaptaciones como esporas resistentes al calor u otros tipos de estructuras de reposo.
Varios ascomicetos y basidiomicetos producen cuerpos frutales como resultado del fuego y en algunas especies la abundancia de fructificación se correlaciona con el grado de daño causado por el fuego. En los bosques, la mayoría de las esporas de los hongos se depositan en el suelo a lo largo del tiempo, y alcanzan diferentes profundidades En caso de incendio, el rango de temperatura en el suelo en los estratos más profundos podría ser adecuado para romper las esporas latentes, y permitir su germinación. Haselow reportó la aparición de histoplasmosis pulmonar asociada con una hoguera de bambú en Arkansas (EE. UU.), un brote que es probable que se desencadenara por el calentamiento de las esporas de Histoplasma.
En Portugal, la incidencia elevada de incendios es uno de los agentes más importantes de los cambios del paisaje. La presencia de incendios también afectó a la Isla de Madeira en los últimos años, y la información sobre el impacto del fuego en los ecosistemas fúngicos locales es inexistente.
El presente estudio tiene como objetivo analizar la influencia de los incendios urbanos y forestales en la espora de hongos contenidas en el aire en la isla de Madeira.
2. Material y métodos
2.1 Monitoreo de esporas aerotransportadas de hongos
El estudio aerobiológico tuvo lugar en la Isla de Madeira, una isla volcánica situada a 900 km al suroeste de Portugal en el océano Atlántico norte. Madeira tiene 739 km2 de superficie, 58 x 23 km y una altitud máxima de 1861 metros. La isla forma una barrera orientada de este a oeste en contra de los vientos alisios prevalentes del noreste, lo cual afecta la temperatura y los patrones de lluvia, con una vertiente norte más húmeda que la del sur situada a la misma altura. La temperatura media anual es de 18.7°C y las precipitaciones de lluvia varían entre 500 y 1000 mm anuales. La dirección predominante del viento es del suroeste durante el invierno y desde el norte en verano.
El muestreo de aire se realizó en el techo del Hospital Dr. Joao de Almada en la ciudad de Funchal, a 10 metros por encima del nivel del suelo, este hospital se sitúa aproximadamente 3 km del centro de la ciudad. Funchal se encuentra en la costa sur de Madeira en las coordenadas 32°39´Norte, 16°55´Oeste, implantado en la base de un anfiteatro natural, frente al mar. La ciudad cuenta con varios parques urbanos con gran riqueza florística debido al suave clima subtropical que permite la convivencia de varias especies de plantas tropicales y subtropicales. El bosque húmedo de laurel cubría casi todas las áreas de Madeira, pero hoy en día se limita a la costa norte entre 300 y 1300 metros de altitud, mientras que el bosque exótico es predominante en la costa sur.
En el paisaje urbano, hay parches de zonas agrícolas con especies de Musa acuminata, Vitis vinífera y especies hortícolas. Las afueras de Funchal están dominadas por bosques exóticos de los géneros Acacia, Casuarina, Eucalyptus, Pinus y especies como Arundo donax y Solanum mauritianum. Se registró la información sobre las esporas de hongos con una trampa volumétrica de esporas tipo Hirst, fabricada por Burkard Manufacturing. Co. Ltd, Reino Unido, diseñada para realizar análisis según las recomendaciones de la Red Europea de Aerobiología.
El aparato de muestreo de aire aspira aire a una velocidad de 10 litros/min, y realiza un muestreo de partículas en un tambor que contiene cinta adhesiva Melinex recubierta con solución de silicona. El tambor se cambió de manera regular cada semana con una nueva Melinex. Después del muestreo, la cinta se cortó en segmentos diarios (cada uno de 48 mm), se colocó en un portaobjetos, se tiñó con una mezcla de glicerina con fucsina y se cubrió con una cubreobjetos de cristal. Se analizaron las esporas fúngicas todos los días, bajo un microscopio de luz (x400) (Olympus BX50). La identificación y el conteo de las esporas fúngicas se realizaron en cuatro transectos longitudinales completos a lo largo del portaobjetos y los valores diarios se representaron como el número de esporas fúngicas por metro cúbico de aire. Los datos meteorológicos fueron proporcionados por el Instituto del Océano y la Atmósfera (IPMA) – de la Estación Regional de Funchal.
2.2 Datos de incendios forestales y análisis estadístico
La información relativa a los incendios urbanos y forestales ocurridos en la isla de Madeira desde 1926 hasta 2010 fue proporcionada con gentileza por la Asociación Humanitaria de Bomberos Voluntarios de Madeira. Como el monitoreo aerobiológico en la isla de Madeira comenzó en 2003, los datos de las esporas fúngicas se correlacionaron con la presencia de incendios durante el lapso entre 2003-2010.
El análisis estadístico se llevó a cabo con el programa SPSS 22.0. Después del análisis descriptivo de los datos, los árboles de decisiones se crearon con algoritmos CHAID Exhaustivo (Detección Automatizada de Interacción de Chi cuadrada) para elegir puntos de corte de variables continuas y grupos homogéneos de variables nominales que se definieron por estructura de datos. Este algoritmo forma un árbol de clasificación jerárquica con múltiples ramas que producen una estructura de arriba hacia abajo interconectada por nodos. Representa un conjunto de condiciones lógicas “si–entonces” (las divisiones) cuya interpretación es bastante sencilla. Las variables más significativas se encuentran en los niveles superiores del árbol, mientras que las menos valiosas se encuentran en los nodos de las hojas. Las variables independientes consideradas en el estudio son: los meses del año y el número de días después de un evento de un incendio (<6, 6-9, etc.).
3. Resultados
Madeira tiene una variación alta de conteos de esporas de hongos a lo largo del año y la variable “mes” es la única que se relacionó mejor con la variación del recuento de esporas. Sin embargo, se detectó una tendencia de aumento en el conteo de esporas de hongos después de un incendio por un período aproximado de 10 días después de ocurrir el fuego. La distribución espaciotemporal de los incendios en la isla se muestra en la Fig.1. La mayoría de los incendios ocurrieron en la Costa sur de la isla, de manera principal en Funchal. Se observó un promedio de 10.25 de incendios por año durante el periodo de estudio (Tabla 1).
El promedio diario de esporas fúngicas anamórficas es de 8.40 esporas m-3/día (nodo 0) lo cual es muy variable (Fig. 2a). De julio a septiembre y en noviembre (nodo 3), los conteos de esporas son similares a los valores promedio. En estos meses, cuando hay un incendio, los recuentos de esporas permanecen similares a los valores promedio por 9 días (10.46, nodo 5), y luego, aumentan (17.32, nodo 6) entre los días 9 y 13. Después de este último periodo, el recuento de esporas disminuye a 7.32 (nodo 7).
El recuento diario de basidiósporas es de 1.94 esporas m-3/día (nodo 0) (Fig. 2b). En enero y mayo, los conteos de esporas aumentan hasta casi el doble del valor promedio (3.23, nodo 1). Durante estos meses, después de un incendio los conteos de esporas aumentan durante los primeros 9 días (4.40, nodo 4) e incluso más arriba de esos valores entre el día 10 y el 11 (12.85, nodo 5), después de lo cual disminuyen de nuevo hasta valores cercanos al promedio.
Como se muestra en la Fig. 2c, si en julio, agosto o noviembre hay un incendio, los conteos totales de esporas aumentan un poco desde valores promedio diarios hasta 15.31 durante los primeros 6 días (nodo 5) y luego aumentan aún más entre los días 7 y 9 (23.19, nodo 6) hasta comenzar su descenso entre los días 9 y 15 después del incendio (20.42, nodo 7). Después de este último período, los conteos de esporas regresan hasta conteos promedio normales.
4. Discusión
Este trabajo muestra la importancia de considerar la variable “incidencia de incendio” en las encuestas de aeromicología que se hagan en el futuro, en especial en las regiones donde hay un número creciente de incendios.
Los incendios son frecuentes en varios países del sur de Europa con climas mediterráneos tales como Portugal. La frecuencia de incendios forestales y las áreas quemadas en Portugal están en incremento y ya superan 1% de la superficie total del país, lo que corresponde con la más incidencia alta de incendios en Europa.
Los episodios de incendio en Portugal continental son estacionales, con el mayor número de eventos reportados entre julio y septiembre, que es un patrón también observado en Madeira (Tabla 1). Por lo general, la temporada de incendios se produce en el momento más seco del año, cuando las esporas de hongos alergénicos más importantes prevalecen tanto en la atmósfera de la península portuguesa como en la isla de Madeira. Durante ese período, en particular entre julio y septiembre, así como también en noviembre, fue similar la tendencia de aumento del conteo de esporas totales (Fig. 2c) y anamórficas (Fig. 2a) después de un incendio forestal.. Como este último grupo se compone de manera principal por esporas anamórficas, llamadas de manera común “esporas secas”, el pico de concentración de esporas en general se correlaciona con el aumento de la temperatura del aire y precipitaciones bajas. En contraste, las basidiósporas (Fig. 2b) tienden a aparecer ya sea durante o después de períodos de alta humedad o de lluvia.
El modelo de árboles de decisión muestra que, después de un incendio, la concentración de esporas de hongos en el aire tiende a aumentar, aunque a tasas mínimas, y alcanza su pico el décimo día. Es posible que las corrientes de aire relacionadas con el fuego podrían promover la liberación y la dispersión de las esporas de hongos presentes en el suelo y las plantas hospederas. Por otro lado, las condiciones de calentamiento del suelo podrían desencadenar la germinación de hongos que colonizan residuos de plantas y suelo posteriores al fuego. Mims y Mims sugirieron que tal mecanismo ascendente de desalojo de esporas del suelo podría propagar esporas patógenas en las columnas de humo.
Existen evidencias de que el crecimiento micelial de un rango amplio de hongos se retardó, redujo o incluso se inhibió en superficies expuestas de manera previa al humo. Sin embargo, las condiciones climáticas prevalecientes en Madeira después de los disturbios revelaron precipitaciones bajas y velocidad baja del viento, aunque los niveles de humedad oscilaron entre 70-80%. Tales condiciones podrían promover la proliferación de especies que fructifican de manera abundante las primeras semanas después de los incendios. Por el contrario, es una hipótesis la retención de esporas fúngicas observada en la atmósfera de 1-2 semanas después de los incendios forestales, ya que las condiciones meteorológicas fueron estáticas y por lo tanto desfavorables para la reducción del conteo de esporas ya sea por transporte o por dilución del viento.
Se requieren investigaciones y otros análisis estadísticos más detallados para aclarar los efectos del fuego en el conteo de esporas de hongos en el aire. En investigaciones futuras, sería pertinente seguir un enfoque integrado para evaluar el impacto de los incendios en los hongos y los ecosistemas que interactúan (como los rodales de pinos y eucaliptos), incluidos los roles funcionales de los hongos posteriores al incendio en la recuperación del bosque.
En conclusión, los patrones de propagación del fuego en algunos países del sur de Europa como Portugal y la estacionalidad de las esporas de hongos en el aire es probable que produzcan un impacto considerable en la salud pública. Por lo tanto, hay una necesidad urgente de comprender mejor los efectos en la salud de tales factores y la conciencia pública sobre los incendios forestales en los ecosistemas terrestres.
Centro Regional de Alergia e Inmunología Clínica CRAIC, Hospital Universitario “Dr. José Eleuterio González” UANL, Monterrey, México
Dra. Med. Sandra Nora González Díaz Jefe y Profesor
Dra. med. Carmen Zárate Hernández Profesor
Dr. Iván Omar Peñafiel Quinteros Residente 1er Año
Dra. Alejandra Macías Weinmann Profesor
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