martes, 17 de febrero de 2015

Diagnóstico por laboratorio de las inmunodeficiencias primarias

Introducción
En los últimos 25 años, se hicieron avances extensos en la investigación y la tecnología que aumentaron el entendimiento científico del sistema inmune. Los inmunólogos clínicos pudieron capitalizar estos avances al traducir estos hallazgos científicos a los pacientes, con mejoría en el diagnóstico y el tratamiento de las inmunodeficiencias primarias (IDP). La clasificación de las IDP se expandió como resultado de este conocimiento, y actualmente hay más de 180 IDP conocidas. Los médicos ahora pueden diagnosticar enfermedades inmunes de forma más temprana, dar tratamiento más efectivo y dirigido, reducir la morbimortalidad del paciente y mejor la calidad de vida del paciente. Este capítulo se enfocará en los exámenes de laboratorio y su interpretación que de manera ideal deben considerarse en las IDP.

Enfermedades inmunológicas humorales
Aproximadamente 50-60% de todas las IDP identificadas son causadas por defectos en la producción de anticuerpos. Los individuos con esta enfermedad de manera típica desarrollan infecciones sinopulmonares recurrentes relacionadas con bacterias encapsuladas, como S. pneumoniae y H. influenzae. Estos pacientes también son conocidos por tener riesgo incrementado de desarrollar diarrea infecciosa, debida a Giardia, rotavirus, enterovirus, Campylobacter, Salmonella, o Shigella. Los defectos humorales también se asocian con un incremento en la incidencia del desarrollo de autoinmunidad, enteropatía, enfermedad granulomatosa e infiltración linfocítica pulmonar.
El examen de tamizaje más importante cuando se sospecha de una ID humoral es la evaluación cuantitativa de inmunoglobulinas (IgG, IgA, IgM, e IgE). Es importante que los resultados de estos exámenes se comparen con el valor normal para la edad, en particular en los niños. En general, la hipogammaglobulinemia se define cuando el valor es menor a dos desviaciones estándar de lo normal para la edad. Además, la agammaglobulinemia se define como una IgG menor de 100 mg/dL. Si se encuentra alguno de estos hallazgos, se deben realizar más estudios inmunológicos.
Ya que la especificidad de los anticuerpos es tan importante como los niveles de inmunoglobulina, la evaluación de los títulos de anticuerpos específicos es también crítica en la evaluación de sospecha de ID humoral. Esta evaluación se puede hacer al evaluar los títulos séricos a vacunas comunes, como tétano, difteria, neumococo y H. influenzae tipo B. Tétanos y difteria son vacunas basadas en proteínas que generan inmunidad fuerte de larga duración. Por otra parte, las vacunas basadas en polisacáridos generan una reacción más débil. Si los títulos de cualquier vacuna son menores de lo normal, son necesarias la revacunación y la evaluación de los títulos 4-6 semanas más tarde. Hay controversia en cuanto a la respuesta “normal” a la vacuna, en particular a la vacuna con polisacáridos. Sin embargo, algunos grupos definen con los siguientes criterios la respuesta adecuada a la vacuna: (1) una medición de títulos protectores medidos por laboratorio considerados normales; (2) un incremento de 4 veces en los títulos postvacunación comparados con los títulos previos; (3) una respuesta medida mayor de 50% de los serotipos de polisacáridos medidos en edades de 2 a 5 años o una respuesta mayor de 70% en pacientes mayores de 5 años. Estos criterios no se validaron para todas las ID, pero demostraron validez con 73% de sensibilidad y 57% de especificidad en una cohorte de niños infectados con VIH.
Un problema importante cuanto se intenta evaluar el sistema humoral inmune ocurre en los individuos que reciben terapia de reemplazo de inmunoglobulina ya que las preparaciones contienen títulos detectables para las vacunas comunes. Actualmente, las opciones para la evaluación de estos pacientes son limitadas. En algunos centros médicos, los pacientes se pueden vacunar con un neoantígeno, el bacteriofago Phi X174, y evaluar la respuesta por anticuerpos. La investigación también se hace acerca del uso de la vacuna de conejos y la vacuna Salmonella typhi Vi para este propósito.
Si el tamizaje inicial para niveles de anticuerpos cuantitativos o la producción específica de anticuerpos dan resultados preocupantes, se pueden realizar estudios adicionales como la citometría de flujo para evaluar el número de linfocitos y su madurez, o examinar genes para buscar mutaciones que causen defectos humorales. Finalmente, hay otras modalidades de estudio disponibles en algunos centros médicos que pueden evaluar para defectos de transmisión de señales de células B y problemas con la biosíntesis de inmunoglobulinas.
Inmunodeficiencia común variable
Una de las enfermedades más frecuentes que resulta en un déficit humoral es la inmunodeficiencia común variable (IDCV). El diagnóstico de IDCV requiere de IgG baja con IgA y/o IgM baja, así como defectos de la respuesta de anticuerpos a la vacuna. Las fuentes significativas de morbilidad además de la infección en estos pacientes incluyen el desarrollo de bronquiectasias, enteropatía, infiltración linfocítica policlonal, enfermedad granulomatosa y autoinmunidad. La citometría de flujo puede usarse para evaluar el estado de madurez de los linfocitos B según la expresión de IgM, IgD, CD27 y CD38. Los linfocitos B maduros y vírgenes expresan IgM e IgD, pero no expresan CD27 y CD38. Hasta la activación del antígeno, los linfocitos B regulan la activación/marcador de memoria de CD27 y se vuelven células B de memoria. El compartimiento de las células B de memoria puede dividirse más adelante entre las que expresan IgD en la superficie (linfocitos B de memoria sin cambio) y aquellos que no expresan IgD en la superficie (linfocitos B de memoria transformados) (Fig. 1a). Las células B de memoria transformadas producen IgG e IgA. La expresión de CD38 puede usarse para evaluar para células que secretan anticuerpos y las células plasmáticas.
El inmunofenotipo de las células B en los pacientes con CVID demuestra número bajo de las células B de memoria transformadas (CD27+, IgM-, IgD-) aproximadamente 50-75% de las veces (Fig. 1b). El compartimiento de las células T de memoria también puede demostrar anormalidades, con una proporción reducida de CD4+/CD8+ y porcentaje disminuido de las células T CD4+ que expresan CD45RA. Hay múltiples sistemas de clasificación usados para definir la IDCV; sin  embargo, el sistema más reciente se basa en una cohorte amplia de colaboración que usa una combinación de células B de memoria y otros marcadores para clasificar IDCV. La primera publicación fue en 2008, la nomenclatura EUROclass demostró que los pacientes con reducción grave (<2%) de las células B de memoria transformadas y >10% de células B CD21-/CD38- se asociaron con esplenomegalia y el desarrollo de enfermedad granulomatosa. La presencia de células B CD21 se observa en los pacientes que es más probable que desarrollen autoinmunidad. Finalmente, la malignidad linfoide en los pacientes con IDCV demostró correlación positiva con el nivel de IgM al diagnóstico.
Las mutaciones autosómicas dominantes en el receptor de la superfamilia 13B del factor de necrosis tumoral (TNFRSF13B), conocido también como activador transmembrana y ligando interactor de ciclofilina que modula calcio (TACI), representan aproximadamente 10% de los individuos diagnosticados con IDCV. La IDCV asociada al TACI está ligada al incremento en la incidencia de esplenomegalia, hipertrofia tonsilar, y tiroiditis autoinmune. El TACI en sí mismo se expresa como células B de memoria y puede detectarse por citometría de flujo; pocos pacientes deficientes de TACI se presentan con expresión de superficie ausente o gravemente reducida de TACI. Las deficiencias del coestimulador inducible de células T (ICOS), el CD19 y el receptor de la superfamilia 13C del factor de necrosis tumoral (TNFRSF13C, también conocido como BAFFR) son enfermedades autosómicas recesivas y cada una representa menos de 1% de los casos clínicos de IDCV. Una cohorte previamente descrita de pacientes con IDCV asociada con ICOS desarrolló deficiencia de anticuerpos, hiperplasia nodular linfoide, autoinmunidad y un incremento en la asociación con malignidad. La citometría de flujo puede usarse para demostrar la expresión disminuida de los marcadores de proteína TACI, CD19 y TNFRSF13C pero debe ser pareado con evaluación genética.
Agammaglobulinemia ligada a X
Los pacientes diagnosticados con agammaglobulinemia clásica desarrollan infecciones sinopulmonares en alrededor de los 4-6 meses de vida cuando la IgG materna declina. La causa más común de agammaglobulinemia es la agammaglobulinemia ligada a X (XLA) debido al defecto genético en el gen de la tirosina cinasa de Bruton (BTK). Este defecto es aproximadamente el 85% de las agammaglobulinemias, con el restante 15% debido a mutaciones autosómicas recesivas. La BTK es una proteína tirosina cinasa requerida para el desarrollo de los linfocitos B y los pacientes generalmente tienen bloqueo en el desarrollo de la célula B en el estado de célula pre-B. Más del 50% de los pacientes con XLA se presentan antes del año de edad, y más del 90% se diagnostican antes de los 5 años de edad. La evaluación por laboratorio muestra niveles bajos de IgG, IgA e IgM y títulos de inmunización ausentes. El análisis de las subclases de linfocitos demostrará células B circulantes bajas o ausentes con conteo normal de células T. La neutropenia puede pasar en hasta 25% de los pacientes con XLA. Con la citometría de flujo, se puede evaluar la expresión intracelular de BTK en los monocitos ya que las células B de forma típica están ausentes. No poder identificar la proteína BTK es un fuerte indicador de XLA. Debe notarse que la modalidad de análisis no es para todas las mutaciones, sólo aquellas que tengan problema con la estabilidad de la proteína. Por esta razón, se recomienda realizar la secuencia BTK en los pacientes con un cuadro clínico compatible con XLA. Algunos pacientes con mutaciones de BTK se diagnostican de manera equivocada como pacientes con IDCV que pueden presentar más tarde conteos bajos de células B y niveles bajos de producción de anticuerpos. Por esta razón, es importante reconocer y evaluar una mutación BTK en los casos que podrían correlacionar de forma clínica con IDCV.
La agammaglobulinemia congénita está entre las enfermedades que pueden detectarse antes del desarrollo de episodios infecciosos con programas de tamizaje en la población al cuantificar los círculos de excisión recombinantes borradores de kappa (KREC). Similar a como el escrutinio de los círculos de excisión de replicación de células T (TREC) ayudó al diagnóstico más temprano de enfermedades con linfopenia grave de células T (es decir, inmunodeficiencia combinada grave), el análisis del KREC al nacimiento tiene el potencial de detectar cualquier desorden congénito que afecta el desarrollo de las células B. Al usar la reacción de cadenas de polimerasa (PCR) en sangre de recién nacido para cuantificar estos elementos  no replicativos del ADN, se puede tamizar de forma efectiva para enfermedades con problemas en el desarrollo de las células B, como XLA, ataxia-telangiectasia o síndrome de rompimiento de Nijmegen.
Ataxia-Telangiectasia
La ataxia-telangiectasia (AT) de manera típica se presenta como ataxia cerebelar progresiva, cutánea o telangiectasias conjuntivales, e infecciones recurrentes. Estos pacientes por lo general tienen una marcada disminución en las inmunoglobulinas séricas y pobre respuesta mediada por células. De forma importante, estos pacientes demuestran sensibilidad a la radiación gamma que normalmente rompe el ciclo celular e induce los mecanismos de reparación del ADN. El examen de sensibilidad a la radiación tarda en realizarse, no está disponible de forma amplia y los resultados anormales no son específicos para la AT. La citometría de flujo puede proveer más información, como se demostró con una buena proporción de pacientes que tienen un incremento relativo en la población de linfocitos T gamma delta y una expansión inapropiada de clonas de células T que conducen a un número bajo de linfocitos T CD4+/CD45RA+. El análisis KREC por RT-PCR demostró detectar AT. Estos pacientes se pueden identificar por alteraciones en la proteína mutada ataxia-telangiectasia o en la histona fosforilada H2AX por citometría de flujo. En los humanos, aproximadamente 10-15% de la histona H2A está hecha de H2AX. Después de la exposición a la radiación ionizante, los mecanismos de reparación del ADN inducen fosforilacion de H2AX a gamma-H2AX. Debido al defecto del gen ATM en los pacientes con AT, ellos no reconocen los defectos del ADN y no fosforilan H2AX. Con la citometría de flujo para cuantificar gamma-H2AX en las líneas de células T, líneas linfoblastoides, y células periféricas mononucleares, los estudios previos demostraron que existe virtualmente el 100% de sensibilidad y especificidad para detectar pacientes con AT contra controles sanos.
Defectos inmunológicos celulares y combinados
Los linfocitos T son un componente central del sistema inmune adaptativo. Los defectos que afectan la función de las células T o sus números pueden llevar a la función inapropiada de las células B, lo que se traduce como una producción deficiente de los anticuerpos y susceptibilidad a los agentes infecciosos que se controlan por los anticuerpos. Además, las células T son esenciales para la inmunidad mediada por células que es crítica para el control de los patógenos intracelulares, los virus ey las infecciones oportunistas. La activación de linfocitos T CD4+ de fagocitos por citocinas Th1 o CD40L les permite eliminar patógenos intracelulares, hongos y protozoos. Las células CD8 son esenciales para el control de las infecciones virales. Los pacientes con defectos en las células T experimentan infecciones graves y frecuentes de la piel, el sistema respiratorio y el sistema gastrointestinal. Estas infecciones pueden ser más difíciles de tratar con las terapias tradicionales e incluyen patógenos oportunistas que no son virulentos en un paciente inmunocompetente.
Cuando se sospecha de un defecto inmune celular, el laboratorio más común a solicitar es la cuenta absoluta de linfocitos (ALC) (Tabla 2). La ALC debe compararse con los valores para la edad ya que los niños tienen una cuenta mucho mayor de linfocitos que los adultos. Como una guía general, un niño con ALC de menos de 3000/mm3 debe llevarse a una pronta evaluación para un posible defecto inmune. Si se presenta en un paciente con linfocitos bajos, la infección por VIH debe descartarse como parte de evaluación inmunológica. Es importante evaluar la carga viral del VIH por PCR, ya que los pacientes afectados no serían capaces de generar una respuesta de anticuerpos anti-VIH.
La segunda evaluación si se sospecha un defecto de células T o defectos combinados de células T/B es la enumeración de linfocitos por citometría de flujo. La citometría de flujo permite la discriminación de CD4, CD8, células asesinas naturales (NK) y células B. Esto es importante  ya que no se puede juzgar de forma adecuada el número de células por un conteo completo de células sanguíneas y el diferencial solo ya que puede perderse la deficiencia selectiva de un subgrupo de linfocitos. La inmunofenotipificación es especialmente útil en el diagnóstico de la IDCG, así como el patrón de los tipos de células perdidas ayuda a delinear el defecto inmunológico presente. Aunque los números bajos de células T se observan de forma típica en la mayoría de los defectos en el desarrollo de las células T, esto puede enmascararse debido a la transferencia transplacentaria de linfocitos maternos T. Por lo tanto, el análisis de los marcadores de la activación de la célula debe realizarse ya que las células T transferidas se activarán y expandirán en la infancia. De forma típica, las células T maternas pueden llevar a un fenotipo de memoria (CD45RO+), mientras que un infectado sano tiene de forma predominante células T vírgenes CD45RA+. Además, las transfusiones sanguíneas no filtradas y no irradiadas pueden conducir a un injerto de células T en los pacientes con IDCG que puede resultar en una enfermedad potencialmente mortal injerto vs huésped.
Otro examen disponible de forma común para la función de células T es la hipersensibilidad cutánea retardada (DTH). Éste es un examen que mide la respuesta de memoria mediada por células a un antígeno previamente visto. De manera típica, se usan al menos 3 antígenos diferentes en la prueba de DTH, que son el derivado proteico purificado (PPD), Candida albicans y el virus de la parotiditis. Estos antígenos se aplican de manera intradérmica, y se leen 48-72 horas para induración cutánea mayor de 2 mm. Hay algunas advertencias que se deben tomar en cuenta cuando se usa esta modalidad de prueba. Primero, la prueba de DTH requiere la exposición previa al antígeno antes de la prueba. Segundo, no se recomienda hacer la prueba DTH en niños menores de 12 meses ya que con frecuencia no responden debido a la inmadurez inmunológica. Tercero, varias infecciones y medicamentos puede resultar en falsos negativos. Por último, un test positivo a algunos antígenos no asegura inmunidad celular normal a todos los antígenos.
Los ensayos con mitógenos de linfocitos son importantes en la evaluación de los pacientes con defectos celulares. Los linfocitos se estimulan con mitógenos de células T por varios días, y luego se añade timidina radiomarcada que se incorpora al ADN de las células proliferantes y se cuantifican. Los 5 mitógenos más comunes usados en el laboratorio incluyen los siguientes: fitohemaglutinina (PHA), concanavalina (ConA), anticuerpos anti CD3, hierba carmín (PWM) y lipopolisacarido (LPS) de Escherichia coli. La PHA, la ConA, y los antiCD3 inducen una respuesta en las células T, mientras que el LPS sólo estimula las células B. La PWM estimula células T y B. También pueden realizarse respuestas de los linfocitos a antígenos específicos.
La implementación reciente de tamizaje a los recién nacidos por cuantificación de TREC ayudó a identificar linfopenia grave de células T en la infancia, típicamente antes de la primera infección del individuo. Esto permite diagnósticos y tratamiento más tempranos, lo que reduce la morbilidad y la mortalidad. Los TREC son piezas circulares de ADN no replicantes que se cortan durante el arreglo del receptor de las células T y son un marcador sustituto de las células T vírgenes. Aunque esto se utiliza de forma típica para el tamizaje de los recién nacidos, los pacientes con defectos de las células T pueden tener TREC bajos a cualquier edad.
Un área reciente de investigación sobre la evaluación de las inmunodeficiencias es el análisis del repertorio de las células T. El análisis del repertorio de las células T por el análisis de secuencia de CDR3 o el análisis por tipo espectral puede ayudar en la evaluación de la linfopenia de las células T y dar información acerca de la diversidad de receptores de las células T. Estudios previos mostraron oligoclonalidad significativa de las células T en múltiples inmunodeficiencias primarias, enfermedades autoinmunes y algunas malignidades.
Inmunodeficiencia combinada grave (IDCG)
La IDCG, el defecto combinado más grave, muestra una falta de células T así como un defecto primario en el número de las células B o un defecto secundario en la función de las células B. Este sistema inmune defectuoso predispone a infecciones recurrentes, diarrea crónica, falla de medro y muerte si no se trata. La IDCG afecta todos los grupos étnicos y su incidencia es de 1 en 50,000 a 100,000 nacidos vivos. La confirmación de la IDCG requiere del análisis secuencial de los genes en sospecha, pero la citometría de flujo ayuda al diagnóstico de IDCG ya que varias anormalidades genéticas asociadas con IDCG tienen un impacto fenotípico en  los números de células B, T y NK (Tabla 3).
Más de 10 diferentes fenotipos de IDCG se definieron por sus defectos genéticos causales. La IDCG ligada a X debida a la deficiencia de la cadena común gamma de los receptores de la IL-2,-4,-7,-9,-15 y -21 es el tipo más frecuente. La deficiencia de este receptor lleva a ICG T-/B+/NK-, dado que estos receptores son esenciales para el desarrollo de las células NK y T. Un fenotipo similar, aunque heredado de forma autosómica recesiva, se observa en la deficiencia de Jak3 ya que esta molécula de transmisión de señales se une a la cadena común gamma. La mayoría de las células B es virgen, expresa IgM de superficie y no es funcional debido a la falta de células T, pero también debido a que la IL-21 se requiere para la función adecuada de la célula B. La citometría de flujo puede detectar la expresión de la cadena común gamma (CD132) o la cinasa Janus 3 (Jak3) y el análisis secuencial puede confirmar un defecto. La deficiencia del receptor de la IL-7 o las subunidades de CD3 resulta en IDCG T-/B+/NK+. La IDCG T-/B-/NK+ es causada por mutaciones en los genes que afectan el reacomodo o la reparación del ADN e incluye lo siguiente: genes que activan la recombinación (RAG) 1 y 2; reparador 1C con reacción cruzada con el ADN (DCLRE1C), que codifica para la proteína Artemis; ligasa-4 del ADN (LIG4); proteína cinasa, ADN activada, polipéptido catalítico activado por el ADN (PRKDC), que codifica para la proteína cinasa dependiente del ADN (DNA-PK); y el factor 1 no homólogo unido al final (NHEJ1), que codifica para la proteína cernunnos. La falta de la enzima adenosina desaminasa (ADA) o la fosforilasa purina nucleótido (PNP) es otra causa frecuente de la IDCG debida al incremento de los metabolitos que son tóxicos para los linfocitos. Los pacientes con la deficiencia ADA/PNP de forma típica se presentan con IDCG T-/B-/NK-, aunque algunos tienen niveles normales al nacimiento si hay actividad enzimática residual, pero estos números bajan con el tiempo. A diferencia del análisis tradicional de la concentración de dATP y la actividad de la ADA en células rojas lavadas, otros mostraron la habilidad de detectar ADA intracelular con citometría de flujo.
Síndrome de Omenn
El síndrome de Omenn es una variante de IDCG con un eritroderma característico, eosinofilia, niveles elevados de IgE, linfadenopatía y hepatoesplenomegalia. Omenn es causado por mutaciones hipomórficas en RAG1 o RAG2, pero puede observarse con otros defectos de genes. La inmunofenotipificación revela cuentas bajas/ausentes de células B y células T que expresan un fenotipo de memoria predominante (es decir, CD45RO+) debido a la expansión de las células que escapan del defecto (Fig. 3). También, se reportó un incremento en el porcentaje de células gamma delta en estos pacientes, y el análisis del repertorio de células T mostrara un patrón restringido de receptores de células T.
Deficiencia del complejo mayor de histocompatibilidad clase II
Esta enfermedad rara autosómica recesiva resulta en la pérdida de la expresión de las proteínas del complejo mayor de histocompatibilidad (CMH) clase II. Estas proteínas normalmente se encuentran en las células presentadoras de antígeno y el epitelio tímico y se requieren para el desarrollo de células T CD4+. La expresión de proteínas del CMH clase I y la expresión del receptor de células T se conservan de forma típica. De forma interesante, la expresión del CMH clase I puede afectarse, pero esta proteína puede inducirse tras la activación al contrario de los genes clase II. La inmunofenotipificación de estos pacientes demuestra números normales de células T CD8+ y células B, con reducción o ausencia en los números de CD4+. Las células B expresan niveles altos de IgM e IgD, sin proteínas detectables del CMH clase II (HLA-DR, HLA-DP, HLA-DQ o HLA-DMA) por citometría de flujo.
Síndrome de Wiskott-Aldrich
La tríada de infecciones recurrentes, trombocitopenia y eccema es sinónimo de síndrome del síndrome de Wiskott-Aldrich (WAS). Con la edad, estos pacientes demuestras números variables de células B y T con porcentajes variables de CD4+/CD8+. El tamaño plaquetario en estos pacientes es menor de lo normal. Esta enfermedad recesiva ligada a X es causada por una mutación en la proteína WAS (WASp). La detección por citometría de flujo de WASp puede tamizar de forma rápida para esta enfermedad. La presencia de WASp, sin embargo, no excluye el diagnóstico, y el análisis secuencial debe hacerse si se sospecha WAS a pesar de la expresión normal de la proteína. De manera interesante, se reportaron reversiones en la mutación de WASp en 11% de los pacientes con WAS en los que las células eran negativas para WASp de forma previa. Se cree que este fenómeno de reversibilidad puede permitir la posibilidad para que la terapia génica sea una opción potencial de tratamiento en el futuro.
Síndrome de Di George
El síndrome de DiGeorge, conocido como síndrome de síndrome de eliminación de 22q11, se caracteriza por aplasia/hipoplasia tímica que resulta en disminución de las células T. La citometría de flujo revela disminución de CD3+, CD4+ y CD8+, con disminución de las células T alfa beta y números normales de células T gamma delta. También se puede ver una proporción incrementada de CD4+/CD8+ pero esto tenderá a normalizarse de forma típica con la edad. Las eliminaciones en 22q11 pueden detectarse por hibridación in situ fluorescente (FISH) con una prueba HIRA (TUPLE1) que tienen una proporción de falsos negativos de aproximadamente 5%. Un método más nuevo para detectar mutaciones utiliza PCR cuantitativa en tiempo real que mostró sensibilidad y especificidad de 100%, así como disminución en el tiempo de vuelta.
Síndrome Híper IgM
El síndrome de híper IgM (HIGM) se asocia con defectos en el cambio de clases de las células B e hipermutación somática, que llevan a niveles normales/altos de IgM, pero disminuidos de IgA e IgG. La función deficiente de anticuerpos específicos lleva a la elevación de la IgM con infección o inmunización y poca formación de IgG. Además de la presentación de infecciones recurrentes, a menudo estos pacientes pueden tener manifestaciones de autoinmunidad, malignidad, neutropenia y deficiencia combinada celular y humoral. La causa más común del síndrome de HIGM es la forma ligada a X debido a la deficiencia en el ligando de CD40 (CD40L, CD154). El CD40L en las células T activadas une el CD40 a las células B e inicia el cambio de isotipo de células B. La deficiencia de CD40 se presenta de manera similar, pero es autosómica recesiva. Además de los defectos del cambio de clases, el CD40 también es importante para la activación de fagocitos (es decir, monocitos, células dendríticas) y estos pacientes también padecen infecciones oportunistas (por ejemplo, Pneumocystis, Cryptosporidium, etc.) La citometría de flujo tiene la capacidad de evaluar la expresión de CD40L en células T CD4 activadas en los casos de sospecha de HIGM ligada a X. Los anticuerpos monoclonales para CD40L tienen una sensibilidad de detección de 68% en los pacientes confirmados con HIGM ligada a X. Esta sensibilidad puede subir a 90% al usar una proteína de fusión biotinilada CD40-Ig que se fija a un complejo funcional del receptor del CD40L. La citometría de flujo puede usarse como tamizaje para la forma AR de la HIGM al evaluar la ausencia de CD40, que se expresa de forma constitutiva en células B, monocitos y células dendríticas. Otras dos formas de HIGM autosómica recesiva necesitan evaluarse por análisis genético, se llaman deficiencia de glicosilasa uracil nucleótido (UNG) y deficiencia de deaminasa citidina inducida por activación (AID). Estas resultan en híper IgM pero no se asocian a defectos mediados por células.
Enfermedades de neutrófilos
Las enfermedades relacionadas con neutrófilos de forma típica se presentan como infecciones cutáneas y respiratorias recurrentes por bacteria u hongos (Especialmente Candida y Aspergillus). Los pacientes también pueden experimentar retraso en la separación del cordón umbilical, onfalitis, formación de abscesos profundos, curación pobre de heridas y estomatitis oral recurrente.
El tamizaje inicial para estas enfermedades debe iniciar con BH y diferencial para evaluar la cuenta absoluta de neutrófilos (ANC) y el análisis morfológico de estos. Un nivel alto de ANC puede verse en respuesta a infecciones, así como en ciertos desórdenes como adhesión de leucocitos. Una ANC baja o ausente se observa en los defectos que se involucran en el desarrollo de los neutrófilos o su maduración.
Deficiencia de adhesión de leucocitos
La deficiencia de adhesión de leucocitos (LAD) de forma típica se presenta con infecciones bacterianas recurrentes sin formación de pus. También puede existir historia de retraso en la caída del cordón umbilical u onfalitis. Hay 3 diferentes grupos de LAD los cuales se basan en su anormalidad genética y características clínicas. La LAD tipo 1 es el resultado la mutación en la proteína beta2-integrina CD18, la cual es compartida por un número de moléculas de integrina, que incluyen las proteínas asociadas a la función de los leucocitos (LFA-1 o CD11a/CD18), Mac-1 (CD11b/CD18), y p150/95 (CD11c/CD18). La expresión disminuida de los niveles de CD11 o CD18 por citometría de flujo es un tamizaje diagnóstico para la LAD tipo 1. La LAD tipo 2 se debe a un defecto en el metabolismo de la fucosa, que resulta en la ausencia de sialil lewis X (CD15s) que es un ligando de carbohidrato en la superficie de la célula de los neutrófilos que se une a las selectinas E y P sobre las células endoteliales activadas. La expresión anormal de CD15s en los neutrófilos por citometría de flujo es indicativa de LAD tipo 2. La LAD tipo 3 se caracteriza por incremento en el riesgo de sangrado, infecciones recurrentes y leucocitosis. A diferencia de la LAD tipo 1, se expresa la beta2 integrina; sin embargo, en la LAD 3 las integrinas fallan para funcionar de forma apropiada. El diagnostico de LAD3 requiere examen especializados de la función de la integrina en plaquetas o leucocitos o por métodos moleculares.
Enfermedad granulomatosa crónica
Los pacientes con enfermedad granulomatosa crónica (CGD) se presentan de forma típica con infecciones bacterianas recurrentes e infecciones fúngicas. La inflamación granulomatosa se debe a la falla para limpiar las infecciones, y también se debe a una propensión inherente para inflamación incrementada en estos pacientes. El cuadro clínico se debe a una falta de la nicotinamida adenina dinucleótido fosfato neutrofílica (NADPH) oxidasa que se compone de un gen ligado a X y 3 genes autosómicos recesivos. El gen ligado a X es el citocromo b-245, polipéptido beta (CYBB, que codifica para gp91phox). Los 3 genes autosómicos incluyen los siguientes: el citocromo c-245, polipéptido alfa (CYBA, que codifica para p22phox), el factor 1 citosólico neutrofílico (NCF1, que codifica para p47phox) y el factor 2 citosólico neutrofílico (NCF2, que codifica para p67phox). La ausencia de este complejo de enzimas resulta en una disminución/ausencia del estallido respiratorio y la producción de intermediarios reactivos del oxígeno. El análisis rápido de la citometría de flujo de un estallido oxidativo neutrofílico se puede hacer con el ensayo de dihidrorodamina (DHR) 123. En este ensayo, los neutrófilos se incuban con DHR y luego se estimulan con forbol miristato acetato (PMA) lo que resulta en un estallido oxidativo neutrofílico que oxida la tinción de DHR y resulta en fluorescencia. Este ensayo es mucho más sensible que los ensayos colorimétricos previamente usados con azul de tetrazolio (NBT) y no es dependiente del operador. El DHR es típicamente anormal en casos de CGD. Además, el DHR puede usarse para determinar el estado de portador de las madres de los niños afectados con enfermedad ligada a X dado que la inactivación al azar del cromosoma X resulta en que falle la mitad de los neutrófilos para producir fluorescencia (Fig. 5).
Deficiencia de glucosa 6 fosfato deshidrogenasa y deficiencia de mieloperoxidasa
Hay dos defectos genéticos bien descritos que tienen una presentación similar a CGD, la deficiencia de mieloperoxidasa y la deficiencia de glucosa 6 fosfato deshidrogenasa (G6PD). La mieloperoxidasa (MPO) desempeña un rol en la formación bactericida de los intermediarios reactivos oxidativos. De manera interesante, más de 95% de los pacientes deficientes de MPO son asintomáticos en pruebas in vitro que demuestran que los neutrófilos deficientes de MPO mantienen su potencial para matar, pero a una tasa más lenta. El diagnóstico definitivo de esta enfermedad es por tinción histoquímica para MPO. Debido a la naturaleza funcional de la enzima, es razonable considerar el ensayo DHR; sin embargo, puede ser falso negativo en casos de deficiencia completa de MPO. Por esta razón, se prefiere la tinción histoquímica.
La deficiencia de G6PD es una enfermedad ligada a X que rara vez cursa con estallido respiratorio deficiente. Este defecto puede pasar cuando se tiene menos de 5% de la actividad enzimática en los neutrófilos y cuando es mayor de 20%. Esta enfermedad también puede detectarse por DHR, pero necesita distinguirse de la CGD por la evaluación de actividad de la G6PD, en especial en el paciente con anemia crónica e infecciones recurrentes.
Síndrome de híper IgE
El síndrome de híper IgE (HIES) se caracteriza por infecciones recurrentes de S. aureus de la piel y del tracto respiratorio, IgE elevada, eosinofilia, eccema y candidiasis mucocutánea. El HIES es autosómico dominante debido a la deficiencia de STAT3 y autosómico recesivo debido a la deficiencia de DOCK8. Una mayoría de los pacientes con HIES tiene una mutación heterocigótica, dominante negativa en STAT 3 la cual es crítica para inducir RORγt, el factor de transcripción determinante Th17. El mecanismo de mutaciones de DOCK8 no se entiende de manera completa, pero los pacientes tienen diferenciación defectuosa de células Th17; sin embargo, es diferente de la deficiencia de STAT3 ya que la expresión de RORγt está intacta. En particular, las mutaciones de STAT3 conducen a defectos de tejido conectivo, esquelético y vascular, mientras que las mutaciones de DOCK8 desarrollan infecciones cutáneas virales y tienen una predisposición a malignidad a edades más tempranas. En ambas condiciones, se demostró una disminución de células T que producen IL-17 (TH17). Las células TH17 desempeñan un rol en la autoinmunidad y la defensa de los patógenos extracelulares (es decir, hongos, bacteria y parásitos). Aunque estas enfermedades pueden tamizarse por el porcentaje de las células TH17 en la sangre periférica por citometría de flujo, el análisis de las mutaciones genéticas es necesario para el diagnóstico definitivo.
Defectos en las células asesinas naturales  y células T citotóxicas.
Las células asesinas naturales (NK) desempeñan un rol principal en la defensa contra las infecciones virales. Los defectos en el número de NK se presentan de forma típica con infecciones herpéticas graves recurrentes, mientras que los defectos en la función de las NK y los linfocitos T citotóxicos (CTL) resultan en el fenotipo clínico de linfohistiocitosis hemofagocítica (HLH). Si hay preocupación por este tipo de inmunodeficiencia, el tamizaje debe iniciar con el inmunofenotipo para confirmar la presencia o la ausencia de las NK.
Además de usar el inmunofenotipo para evaluar la presencia de las NK y los CTL, es importante medir su función efectora. Esto puede hacerse con un ensayo de citotoxicidad que involucra cultivar células marcadas con células mononucleares periféricas (PBMCs), y luego medir los marcadores de la muerte celular como la liberación de cromo radiomarcado o el análisis por citometría de flujo de los marcadores de apoptosis (es decir, anexina V, 7-ADD). La citometría de flujo de la movilización de CD107a, un marcador de degranulación, así como la evaluación de la presencia de proteínas intracelulares citotoxicas (es decir, perforina/granzima) pueden ser de ayuda en la evaluación de los pacientes con estas características clínicas. La proteína de membrana asociada a lisosoma 1 (LAMP1 o CD107) por lo general se expresa en la membrana interna de los gránulos celulares citotóxicos, que contienen perforina y granzima. Estos gránulos se transportan a la superficie celular y se fusionan con la célula marcada para liberar su contenido. La perforina conduce a la formación de poros y lisis osmótica, mientras que las granzimas inducen apoptosis. La expresión defectuosa de CD107 se usa como un biomarcador para los desórdenes de degranulación, como HLH, Chediak-Higashi, y el síndrome de Griscelli (Fig. 6). El análisis de la perforina intracelular es una manera rápida de detectar la deficiencia de esta proteína en los casos de HLH. Debe notarse qué infección, enfermedad o medicación pueden afectar los ensayos funcionales de las células NK.
Síndrome linfoproliferativo ligado a X
La presentación de los individuos con síndrome linfoproliferativo ligado a X (XLP) incluye hemofagocitosis fatal, hipogammaglobulinemia, o linfoma. La mononucleosis grave, tal vez hasta fatal ocurre en 2/3 de todos los pacientes con XLP. Hay dos formas diferentes de XLP que son causadas por dos mutaciones genéticas diferentes. El XLP-1 representa aproximadamente 60% de los casos de XLP debidos a la mutación en el dominio SH2 que contiene 1A (SH2D1A), una proteína asociada (SAP) a la molécula de transmisión de activación de señales del linfocito (SLAM). La inmunofenotipificación permite demostrar los números ausentes o disminuidos de las NK en XLP-1. La segunda forma, XLP-2, se debe a la mutación del gen inhibidor de la apoptosis ligado a X (XIAP) La citometría de flujo puede usarse para detectar SAP intracelular o expresión de XIAP.
Defectos de la inmunidad innata-adaptativa
Susceptibilidad heredada a enfermedad por micobacterias
Los pacientes con una susceptibilidad mendeliana a enfermedades por micobacterias (MSMD) tienen un problema subyacente que involucra la vía de la IL-12/INF-γ y son vulnerables a las infecciones por salmonella y micobacterias. La citometría de flujo permite evaluar para la presencia del receptor de la interleucina 12 β 1 (IL12RB1), y/o el receptor 1 del interferón gamma (IFNGR1). La sensibilidad del tamizaje para los receptores específicos de superficie celular por citometría de flujo se aproxima a 95% en los casos de deficiencia de IL12RB1. Los defectos con IFNGR1 ocurren en dos variedades, autosómica dominante y autosómica recesiva. Los pacientes con la forma autosómica dominante pueden presentarse con osteomielitis y tienen una notable expresión aumentada de la proteína no funcional IFNGR1 cuando se compara con los controles. De manera contraria, la forma recesiva de la enfermedad relacionada con IFNGR1 demuestra la ausencia de la proteína IFNGR1. Otra forma de evaluar estos pasos es medir el STAT1 fosforilado después la estimulación con IFN-γ y STAT4 fosforilado después de la estimulación con IL-12. La fosforilación disminuida de STAT1 podría sugerir que hay un posible defecto en STAT1, IFNGR1, o IFNGR2. La fosforilación disminuida de STAT4 puede ocurrir en los casos de deficiencia del receptor de la IL-12 (Fig. 7).
Enfermedad del sistema del complemento
El sistema del complemento es importante en el control de las infecciones bacterianas y la limpieza de los complejos inmunes generados durante una respuesta inmune. Las enfermedades del sistema del complemento se presentan con un cuadro clínico característico. Los individuos que tienen un defecto en el sistema temprano de complemento (C1, C2, C3 y C4) tienen un riesgo más alto de infecciones piógenas y enfermedades autoinmunes, en particular LES. Aquellos con defectos en el sistema tardío del complemento (C5-9) son susceptibles a infecciones por Neisseria, en especial N. meningitidis.
El tamizaje para desórdenes del complemento puede evaluarse por dos exámenes de laboratorio, CH50 y AH50. El complemento hemolítico total (CH50) mide la función de la cascada clásica del complemento, mientras que la vía alterna (AH50) mide la función de la vía alterna del complemento. Los pacientes con deficiencias de C1, C2 o C4 tendrán bajo el CH50, pero normal el AH50. Los pacientes con AH50 bajo, pero CH50 normal, sugiere deficiencia en el factor B, D o la properdina. Una disminución en CH50 y AH50 sugiere deficiencia en un componente compartido, C3 o C5-C9. Para confirmar la sospecha del defecto del complemento, se pueden hacer evaluar de forma individual los niveles o la función del complemento.
Enfermedades por disrregulación inmune
Disrregulacion inmune, poliendocrinopatia, enteropatía, síndrome ligado a X (IPEX)
El IPEX, una enfermedad ligada a X caracterizada por dermatitis eccematosa, enteropatía y endocrinopatías, es la presentación prototipo de la enfermedad de una disrregulacion inmune. La dermatitis es típicamente eccematosa en su naturaleza, pero se ven dermatitis exfoliativa, lesiones tipo psoriasis y nódulos penfigoides. La enteropatía de forma típica se manifiesta como una diarrea profusa en los primeros meses de vida. Las biopsias intestinales tienen notoria atrofia vellosa. La endocrinopatía más común es la diabetes tipo 1, pero la disfunción tiroidea también es común. La disrregulacion inmune en estos pacientes puede llevar al fenómeno autoinmune, más frecuentemente citopenias mediadas inmunológicamente. Esta enfermedad es causada por defectos que afectan la proteína caja cabeza de tenedor P3 (Foxp3). De forma interesante, sólo 50% de los pacientes con fenotipo IPEX tienen mutaciones del gen Foxp3. Foxp3 está involucrada en la función reguladora de las células T que ayudan al control de células T autorreactivas. Una BH puede tener eosinofilia, anemia, neutropenia, trombocitopenia o inmunofenotipos subsecuentes normales. Las inmunoglobulinas cuantitativas pueden ser normales, elevadas o bajas debido a la enteropatía grave perdedora de proteínas. Los niveles de IgE típicamente están elevados, que se pueden relacionar con alergia grave a alimentos que tienen algunos pacientes. La citometría de flujo puede usarse para identificar células T CD4 que expresan Foxp3. Sin embargo, la expresión de Foxp3 no es suficiente para excluir IPEX, y el análisis de secuencia de FOXP3 debe evaluarse si el cuadro clínico concuerda. Otras proteínas que afectan la función y el desarrollo de las células T reguladoras, como CD25 o la deficiencia de STAT5, también pueden resultar en un fenotipo parecido a IPEX.
Síndrome linfoproliferativo autoinmune (ALPS)
El ALPS se presenta de forma típica con linfadenopatía, hepatomegalia y citopenias autoinmunes. Aunque la linfoproliferación asociada con esta enfermedad no es maligna, los pacientes tienen riesgo incrementado de desarrollar linfomas Hodgkin o no Hodgkin. Este síndrome es causado por mutaciones en los genes que inducen apoptosis en los linfocitos. Estas mutaciones ocurren en los genes que codifican FAS (CD95), ligando de FAS y caspasa 10. Un criterio diagnóstico para esta enfermedad incluye un incremento en el porcentaje de las células T doble negativas (DNT, CD3+CD4-CD8- TCRαβ+) (Fig. 8). Estas células también expresan B220 y CD27. Otros hallazgos significativos incluyen disminución de las células T CD4+CD25+, población expandida de células T CD3+HLA-DR+, disminución de los niveles de células B CD27+, conteo incrementado de células B CD5+, números incrementados de células T CD8+CD57+, e hipergammaglobulinemia. Los niveles séricos de IL-10, IL-18 o vitamina B12 puede estar elevados en una muestra de sangre periférica.
Conclusiones
La evaluación por laboratorio de las IDP es compleja pero esencial para el cuidado de estos pacientes. Los exámenes sistemáticos, paso a paso, son importantes para llegar al diagnóstico adecuado sin exámenes innecesarios. Por medio de este procedimiento por etapas, los clínicos serán capaces de proveer decisiones apropiadas y dirigidas que beneficiarán a los pacientes. Al igual que las decisiones de las pruebas, la interpretación de estos resultados debe llevarse siempre al contexto del paciente y su escenario clínico actual.
Hay muchas innovaciones en los estudios de inmunodiagnóstico en los últimos años con nuevos protocolos en el horizonte. Los laboratorios diagnósticos actuales ya no se limitan sólo a la evaluación de los marcadores celulares, sino que ahora son capaces de realizar diversos ensayos funcionales. Así como el conocimiento del sistema inmune se expande, nuevos exámenes estarán disponibles para ayudar en el diagnóstico de las IDP.


Laboratory Diagnosis of Primary Immunodeficiencies. Clinical Reviews in Allergy & Immunology , Volume 46, Issue 2, pp 154-168
Centro Regional de Alergia e Inmunología Clínica CRAIC, Hospital Universitario “Dr. José Eleuterio González” UANL, Monterrey, México

Dra. med. Sandra Nora González Díaz              Jefe y Profesor
Dra. med. Gabriela Galindo Rodríguez             Profesor
Dr. Samuel Palma Gómez                                 Residente 2° Año

Dra. Alejandra Macías Weinmann                    Profesor


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