domingo, 23 de octubre de 2016

Sensibilidad adicional del diagnóstico resuelto por componentes en pacientes alérgicos al veneno de himenópteros con triptasa sérica elevada y/o mastocitosis

La alergia al veneno de himenóptero es un padecimiento potencialmente mortal mediado por uniones cruzadas de los anticuerpos con receptores IgE en las superficies de mastocitos y basófilos en personas alérgicas. En estudios recientes que incluyen pacientes con mastocitosis, se documentó una incidencia mayor de anafilaxia grave posterior a picaduras por himenópteros que en la población general.
La mastocitosis es un trastorno heterogéneo caracterizado por la proliferación y acumulación de mastocitos en piel, médula ósea (BM) y otros tejidos. En años recientes, se documentó una asociación de alergia al veneno de himenóptero, en especial en reacciones por picaduras, en 1-7.9% de los pacientes con mastocitosis.
El tipo más frecuente de sensibilización en pacientes con trastornos en las clonas de los mastocitos es a Vespidae. Además, el nivel de triptasa sérica basal (Sbt) en pacientes con veneno de himenópteros se asocia con reacciones más graves posterior a la picadura por himenópteros.
La triptasa es un mediador de los mastocitos, presente en dos formas principales: alfa y beta. La triptasa beta se almacena en los gránulos de los mastocitos y se libera durante su activación. El nivel basal para la triptasa en suero se relaciona de manera cercana a la carga total de mastocitos en el cuerpo.
Hay varios problemas inherentes en el tratamiento de los pacientes con alergia al veneno de himenópteros con niveles elevados de sBT y/o mastocitosis, tanto en el diagnóstico y la aplicación de inmunoterapia.
Los pacientes con niveles elevados de sBT y/o mastocitosis tienen valores totales más bajos de IgE en comparación a la población general. Cuando estos pacientes tienen alergia a los himenópteros, las pruebas cutáneas e IgE negativas parecen ser bastante comunes, lo que los restringe de la indicación de inmunoterapia para el veneno de himenópteros (VIT).
Los efectos secundarios son más frecuentes durante la inmunoterapia para veneno de himenópteros en pacientes con mastocitosis, en especial en aquellos con alergia al veneno de la avispa chaqueta amarilla (YJV), en comparación con la población general. De acuerdo a diferentes estudios en los que se utilizaron retos de picaduras y/o reacciones al veneno de la avispa de chaqueta amarilla en pacientes con VIT, la tasa de protección de la VIT en pacientes con mastocitosis y/o niveles elevados de sBT varía desde 15 a 85%, con una tasa de protección promedio de 72%. Ésta es una tasa de éxito mucho menor comparado al 95% para pacientes con alergia al veneno de la avispa chaqueta amarilla sin mastocitosis. Estos hallazgos indican una eficacia menor de la VIT, en especial en pacientes alérgicos al veneno de la avispa chaqueta amarilla con mastocitosis y/o sBT elevada a diferencia de individuos sin este diagnóstico.
Hasta ahora, no hay información disponible sobre los patrones de reactividad de sIgE a los componentes de los alérgenos del veneno de himenópteros en pacientes con niveles elevados de sBT y/o mastocitosis e historia de reacciones sistémicas a picaduras. Debido a que ciertos patrones de reactividad pudieran ser una explicación potencial de la susceptibilidad más elevada para desarrollar alergia al veneno de himenópteros y de la eficacia reducida de la VIT en pacientes con mastocitosis, se analizaron los perfiles de sensibilización de esos pacientes con un panel libre de determinantes carbohidratos de reactividad cruzada (CCD) de los alérgenos del veneno de la avispa chaqueta amarilla (YJV) y abeja melífera (HBV) en una plataforma establecida de inmunoensayo de sIgE. La resolución por componentes no reveló diferencias obvias en los perfiles de reactividad de los pacientes con alergia al veneno de himenópteros con o sin niveles elevados de sBT y/o mastocitosis. Sin embargo, se observó sensibilidad diagnóstica cuando se utilizó un umbral de 0.1 kUA/l sobre un nivel resuelto de alérgenos en pacientes con sBT aumentada o mastocitosis e IgE indetectable o baja para el veneno de himenópteros o resultados no claros de las pruebas cutáneas.
Métodos
Pacientes
El grupo de estudio incluyó 53 pacientes (26 masculinos/27 femeninos; de 18-76 años de edad, mediana de 55) con alergia al veneno de himenópteros y niveles elevados de sBT y/o mastocitosis, y el grupo control incluyó 26 pacientes con alergia al veneno de himenópteros (11 masculinos/15 femeninos, de 24-80 años de edad, mediana de 57) sin niveles elevados de sBT y/o mastocitosis.
El diagnóstico de alergia al veneno de himenópteros se basó en una combinación de una historia clínica de una reacción anafiláctica a picadura, una prueba cutánea intradérmica positiva, y/o niveles positivos de sIgE para los extractos del veneno de himenópteros (HBV, i1, y YJV, i3).
El diagnóstico de mastocitosis se realizó de acuerdo a los criterios de la OMS. La triptasa sérica se midió al menos 2 semanas después del evento de picadura, con una prueba fluorimétrica comercial (Thermo Fisher Scientific, Uppsala, Suecia), y el umbral se estableció en 11.4 ng/ml. Se realizaron biopsias de médula ósea en 24 pacientes y los frotis se revisaron en busca de mastocitos atípicos de acuerdo a las guías. Los mastocitos de la médula ósea se analizaron para la expresión de CD25 por inmunofluorescencia, como se describió de forma previa y la activación de la mutación c-kit D816V se detectó por PCR. Todos los pacientes firmaron consentimiento informado y el estudio se aprobó por el comité local de ética.
Alérgenos
Se elaboraron Api m 1, Api m 2, Api m 3, Api m 10, Ves v 1, y Ves v 5 de manera recombinante, como proteínas secretadas de longitud total libres de CCD en las células del insecto Spodoptera frugiperda y se purificaron por cromatografía de afinidad de níquel quelante. El Api m 4 se elaboró por síntesis de péptidos. Todos los alérgenos se usaron para la generación del prototipo de inmunoensayos de alérgenos de investigación (Siemens Healthcare Diagnostics, Tarrytown, NY, USA).
Inmunorreactividad del suero del paciente
La reactividad de la sIgE se analizó en una plataforma Immulite2000 (Siemens Healthcare Diagnostics) con los ensayos disponibles de manera comercial para HBV (i1) y YJV (i3) (Siemens Healthcare Diagnostics); y los prototipos de inmunoensayos de investigación clínica para Api m 1, Api m 2, Api m 3, Api m 4, Api m 10, Ves v 1 y Ves v 5 (Siemens Healthcare Diagnostics).
Resultados
Datos clínicos de los pacientes
El grupo de estudio incluyó 53 pacientes con sBT elevada y/o mastocitosis y una historia de alergia al veneno de himenópteros. De estos pacientes, 49 tuvieron una historia de hipersensibilidad a YJV y cuatro con HBV. Los datos demográficos y clínicos se resumen en la Tabla 1. Cincuenta y uno de los pacientes tuvieron niveles de sBT mayores de 11.4 ng/ml (Fig. 1). Los otros dos se incluyeron en el grupo de estudio debido al diagnóstico claro de mastocitosis cutánea (CM). Diecisiete pacientes se diagnosticaron con mastocitosis sistémica (SM) y uno mostró una mutación monoclonal c-KIT con el síndrome de activación monoclonal de mastocitos (MMAS). Nueve pacientes adicionales se diagnosticaron con CM o mastocitosis en piel (MIS). Se realizó biopsia de médula ósea en 24 pacientes. Las características clínicas de los pacientes del grupo de estudio se muestran con detalle en la Tabla 2.
Sensibilidad diagnóstica de sIgE a alérgenos YJV, Ves v1 y Ves v5
El grupo de estudio y el grupo control incluyeron 49 y 25 pacientes, de manera respectiva, en quienes se identificó de forma clara a la avispa chaqueta amarilla como el insecto culpable de la reacción alérgica sistémica. Para estos pacientes, se estudió el diagnóstico de sensibilidad al extracto de YJV y de los alérgenos Ves v 1 y Ves v 5. Con el extracto de YJV, la sensibilidad diagnóstica en grupo de estudio fue de 91.8%, con un corte de 0.1 kUA/l y 87.8% con corte de 0.35 kUA/l, de manera respectiva. Cuatro pacientes mostraron niveles de sIgE menores a 0.1 kUA/l. La prevalencia de Ves v 1 y Ves v 5 en el grupo de estudio fue de 81.6% y 98%, de manera respectiva. Por otro lado, en el grupo control, todos los pacientes pudieron diagnosticarse con el extracto YJV y un corte de 0.1 kUA/l (92% con el corte de 0.35 kUA/l).
Al utilizar el corte de 0.35 kUA/l, la sensibilidad diagnóstica de los alérgenos fue baja de manera inesperada en el grupo de estudio (63.3% para Ves v 1 y 85.7% para Ves v 5). Se encontró que al disminuir el corte a 0.1 kUA/l, se encontró reactividad de la sIgE con los alérgenos Ves v1 y Ves v 5 en el grupo de estudio en una prevalencia de 81.6% y 98%, de manera respectiva. En contraste riguroso, en el grupo control, la sensibilidad diagnóstica de Ves v1 y Ves v 5 fue 72% y 92%, de manera respectiva, sin importar cuál corte se usó. De manera interesante, en el grupo de pacientes con niveles elevados de sBT y/o mastocitosis, hay una cantidad importante de pacientes que presentan niveles de sIgE contra los alérgenos en el rango entre 0.1 y 0.35 kUA/l, comparado con ninguno en el grupo control. Sin embargo, al utilizar la combinación de los dos alérgenos mayores de YJV Ves v 1 y Ves v 5 y un corte de 0.1 kUA/l, la sensibilidad diagnóstica se pudo elevar hasta 100% en el grupo de estudio y el grupo control, de manera respectiva. Al utilizar el corte tradicional de 0.35 kUA/L, cuatro pacientes en el grupo de estudio (8.2%) con reacciones graves sistémicas hubieran resultado completamente negativos en las mediciones in vitro de la sIgE, mientras que ninguno en el grupo control se hubiera perdido.
Reactividad de IgE a los alérgenos YJV y HBV en pacientes con y sin niveles elevados de sBT y/o mastocitosis
Para valorar si los pacientes del grupo de estudio y el de control difieren en su perfil de reactividad de la IgE a alérgenos individuales, los pacientes se dividieron en diferentes grupos de acuerdo a una combinación de la historia clínica, pruebas cutáneas, e sIgE al extracto de HBV y YJV.  Aunque muchos de los pacientes tuvieron una reacción sistémica después de una picadura de avispa chaqueta amarilla, los pacientes con una prueba cutánea doble positiva y/o IgE específica detectable para YJV y HBV se clasificaron como dobles positivos. Para las mediciones de sIgE, se utilizó el corte de 0.1 kUA/l, el cual se estableció de forma previa como un valor inferior adecuado de la plataforma de inmunoensayo Immulite2000. El grupo de estudio incluyó 29 pacientes con sensibilización sólo a YJV, mientras que se incluyeron 3 pacientes sin sIgE detectable debido a una reacción anafiláctica de grado II o III después de la picadura por una avispa chaqueta amarilla. Veinte pacientes fueron doble positivo para YJV y HBV, y sólo 4 pacientes fueron monosensibles a HBV. El grupo control consistió de 9 pacientes monosensibles a YJV y 17 con resultados doble positivos en las pruebas.
Todas las poblaciones de pacientes mostraron reactividad comparable con los alérgenos mayores de la YJV, Ves v 1 y Ves v 5. Al utilizar el corte de 0.1 kUA/l, 82.8% de los monosensibilizados a YJV y 80% de los pacientes doble positivos del grupo de estudio mostraron reactividad con Ves v 1 (Fig. 3A, B), que es comparable con 77.8 y 70.6% en el grupo control (Fig. 3D, E). La reactividad de la IgE para Ves v 5 se detectó en 96.6% y 100% de los pacientes en el grupo de estudio (Fig. 3A, B) y en 88.9 y 94.1% de los pacientes en el grupo control (Fig. 3D). La reactividad de la IgE en los diferentes grupos de pacientes con los alérgenos de YJV con los cortes de 0.1 y de 0.35 kUA/l se resumen en la Fig. 3F. Los perfiles detallados de reactividad de los pacientes se muestran en la Tabla S1.
Además, la reactividad de la IgE con los alérgenos Api m 2, Api m 3, Api m 4, y Api m 10 de HBV (Fig. 3B, E), fueron comparables a los descritos en un estudio previo de pacientes con sensibilización primaria a HBV. Con excepción del alérgeno principal de HBV Api m1, la reactividad fue más baja en comparación a otros estudios que reflejaban más probablemente la selección de pacientes diferentes.
Perfiles de reactividad de pacientes con sIgE disminuida o indetectable para el extracto del veneno de himenópteros
Entre los pacientes incluidos en el grupo de estudio, cuatro pacientes (Fig. 4A, pacientes 12, 27, 28 y 29) con reacciones sistémicas grado II a IV a las picaduras de avispas chaqueta amarilla tuvieron niveles de sIgE a YJV por debajo de 0.1 kUA/L. Tres de estos pacientes se diagnosticaron con mastocitosis, y dos mostraron de manera adicional pruebas intracutáneas negativas con YJV. Todos estos pacientes mostraron sIgE a Ves v 5 (uno adicional para Ves v1) en el rango entre 0.1 y 0.35 kUA/l. Dos pacientes con mastocitosis sistémica mostraron IgE específica para YJV en el rango entre 0.1 y 0.35 kUA/L (Fig. 4A, pacientes 21 y 25). Uno de ellos mostró reactividad de sIgE para Ves v 1 por arriba de 0.35 kUA/l y uno con Ves v 5, de manera respectiva. De manera adicional, uno de los pacientes del grupo control con sIgE para YJV por debajo de 0.35 kUA/l pudo diagnosticarse de forma clara con Ves v 5 y otro con Ves v 5 y Ves v1 (Fig. 4A, pacientes 55 y 62).
Se analizó de manera adicional el perfil de reactividad con los alérgenos HBV de los pacientes del grupo de estudio (Fig. 4B) y el grupo control (Fig. 4C) doble positivos para YJV y HBV con sIgE baja o indetectable para HBV. Un paciente (paciente 49) con IgE específica para HBV <0.1 kUA/l (pero con medición previa en 0.5 kUA/l) mostró una reactividad significativa con Api m 3 y Api m 10. Cinco pacientes adicionales (pacientes 32, 39, 48, 65 y 71) con sIgE para HBV entre 0.1 y 0.35 kUA/l también mostraron reactividad con Api m 3 y/o Api m 10 con valores mayores a 0.35 kUA/L (excepto paciente 39). De manera interesante, el paciente 71 en 2010 tuvo sIgE para HBV de 0.93 kUA/L y el paciente 48 en 2008 y 2010 de 5.64 y 0.51 kUA/l, de manera respectiva, lo que hace alusión a una historia de alergia a HBV. Tres pacientes (45,77 y 78) reaccionaron sólo a Api m2, lo cual pudiera explicarse por la reactividad cruzada con Ves v 2, el homólogo de YJV. Uno de los pacientes (44) con sIgE baja para HBV y dos (46 y 79) con pruebas cutáneas positivas para HBV no mostraron reactividad con alguno de los alérgenos y sólo dos de los pacientes (69 y 76) exhibieron una ligera reactividad con Api m 1. El paciente 69 mostró mostró de manera adicional reactividad con Api m2 arriba de 0.35 kUA/L y, además de una historia de alergia a YJV, presentó una reacción leve (grado I) después de una picadura de abeja, lo que indica que la reactividad de niveles bajos de IgE también pudiera ser de relevancia clínica.
Discusión
En este estudio se abordó por primera vez la resolución por componentes de reactividad de sIgE para un perfil amplio de alérgenos recombinantes de YJV y HBV en pacientes con alergia al veneno de himenópteros y niveles elevados de sBT y/o mastocitosis. La alergia al veneno de himenópteros representa el detonante más frecuente para anafilaxia en pacientes con mastocitosis, y, además, los pacientes con mastocitosis y aquellos con niveles elevados de sBT están en riesgo de reacciones más graves a las picaduras. La frecuencia de mastocitosis en pacientes con alergia al veneno de himenópteros varía de 1 a 7.9%, lo cual es significativamente mayor que en la población general (0.00125 y 0.07%). De 5 a 19% de los pacientes con mastocitosis sufren de alergia al veneno de himenópteros.
El único tratamiento efectivo para reducir el riesgo de reacciones sistémicas subsecuentes en pacientes con alergia al veneno de himenópteros es la inmunoterapia para veneno (VIT). Un prerrequisito para VIT es la evidencia de sensibilización por sIgE o pruebas cutáneas. Sin embargo, el diagnóstico adecuado de alergia al veneno de himenópteros en pacientes con mastocitosis es en algunos casos problemático ya que los niveles de IgE total son menores y la sIgE y las pruebas cutáneas pudieran ser negativas con mayor frecuencia en comparación de pacientes sin mastocitosis.
Hasta la fecha, existe poco conocimiento sobre los mecanismos patogénicos asociados entre la mastocitosis y la alergia al veneno de himenópteros. Además, hay una eficacia terapéutica reducida bien documentada de la VIT en pacientes con mastocitosis. Una hipótesis es que patrones específicos de sensibilización de sIgE, en conjunto con características especiales de la enfermedad, explican estos fenotipos de mayor susceptibilidad para desarrollar alergia al veneno de himenópteros y de eficacia reducida de la VIT en pacientes con mastocitosis. Hasta la fecha, no hay información disponible sobre un perfil de reactividad de la sIgE con componentes alergénicos particulares para pacientes con niveles elevados de sBT y/o mastocitosis.
Por lo tanto, en este estudio, se examinaron pacientes alérgicos al veneno de himenópteros con niveles elevados de sBT y/o mastocitosis para sus perfiles de reactividad de sIgE con alérgenos recombinantes YJV (Ves v 1 y Ves v 5) y HBV (Api m 1-4 y Api m 10). Para el análisis de la reactividad particular de sIgE, se utilizaron alérgenos que se produjeron de manera recombinante en las células del insecto Spodoptera frugiperda (Sf9) y que por lo tanto permiten la detección de IgE específica para alérgenos sin la interferencia de reacciones cruzadas con determinantes de carbohidratos, las cuales representan una preocupación importante para la especificidad de las pruebas diagnósticas en la alergia al veneno de himenópteros. Los alérgenos recombinantes se utilizaron para la generación de inmunoensayos de los prototipos de investigación clínica y se analizaron en una plataforma de inmunoensayo automatizada de acceso aleatorizado capaz de medir sIgE (Immulite2000 system, Siemens Healthcare Diagnostics).
El análisis de la reactividad de sIgE en un nivel resuelto por componentes no mostró diferencias obvias en los perfiles de reactividad de los pacientes con alergia al veneno de himenópteros con y sin niveles elevados de sBT y/o mastocitosis. Esto fue verdadero no sólo para la reactividad con los alérgenos mayores de YJV, Ves v 1 y Ves v 5, sino también para la reactividad con los alérgenos de HBV, Api m 1-4 y Api m 10, lo cual lleva a la conclusión de que la especificidad inmunológica no explica los aspectos fenotípicos diferenciales observados de riesgo de enfermedad, gravedad y resultados de VIT.
Debido a que la mayoría de los pacientes incluidos en este estudio tuvieron una historia clínica de reacciones sistémicas a YJV (sólo algunos a HBV), su reactividad a los alérgenos de YJV fueron de especial interés. De manera interesante, se encontró un contraste completo para el grupo control, una gran porción de los pacientes con niveles elevados de sBT y/o mastocitosis tuvieron niveles de sIgE contra los componentes alergénicos en el rango entre 0.1 y 0.35 kUA/l. Sólo al aplicar un corte diagnóstico de 0.1 kUA/l y una combinación de los alérgenos Ves v 1 y Ves v 5, los autores fueron capaces de alcanzar una sensibilidad diagnóstica de 100% en ambos grupos. En contraste, al utilizar el corte de 0.35 kUA/l, cuatro de los pacientes del grupo con niveles elevados de sBT y/o mastocitosis (8.2%, ninguno del grupo control) habrían resultado completamente negativos en el diagnóstico con sIgE y dos de estos pacientes también con pruebas cutáneas intradérmicas negativas no hubieran cumplido con los criterios para VIT, a pesar de tener una historia de reacciones sistémicas graves posterior a picaduras por YJ. Esto demuestra el valor agregado del diagnóstico resuelto por componentes para pacientes con sIgE no detectable al extracto del veneno, como se demostró de forma previa. Tal valor agregado de la sensibilidad incrementada de la prueba de sIgE pudiera ser importante en especial para pacientes con niveles elevados de sBT y/o mastocitosis. Es un hallazgo común en estos pacientes que la IgE específica al extracto del veneno de himenópteros sea negativa, lo cual se atribuyó principalmente a una absorción incrementada de la IgE a los receptores de alta afinidad en la superficie del gran número de mastocitos. Además, también se observó una representación incompleta de la IgE específica para Ves v 5 por el extracto de YJV al compararse al componente del alérgeno recombinante Ves v 5, un hallazgo que se describió de forma previa por otros para las mediciones de sIgE en pacientes con alergia a YJV con el sistema ImmunoCAP. Además, en dos pacientes con niveles de sIgE al extracto de YJV <0.35 kUA/l, se observó un hallazgo similar para la IgE específica para Ves v 1 (pacientes 21 a 62).
Ciertos es que, es un tema de debate cuál límite diagnóstico es razonable para detectar la sensibilización relevante de sIgE. Sin embargo, los datos obtenidos en este estudio indican que pudiera ser ventajoso utilizar el límite de 0.1 kUA/l en pacientes con cantidades bajas de sIgE circulante debido a una sobrecarga de mastocitos en el cuerpo y que existe un riesgo alto particular para sufrir de reacciones anafilácticas graves e incluso fatales a otra picadura de insecto. Se demostró de forma previa que las concentraciones de sIgE mayores a 0.1 kUA/l como valor límite inferior pueden medirse de manera reproducible en plataformas de inmunoensayos de sIgE como el sistema ImmunoCAP o el sistema Immulite2000, el cual se utilizó en este protocolo.
En este estudio, se pudo detectar una reactividad significativa de sIgE para alérgenos de HBV en pacientes con sIgE baja o indetectable para HBV, en especial para los alérgenos Api m 3 y Api m 10, los cuales mostraron de forma previa estar subrepresentados en varias preparaciones terapéuticas del veneno e inducir niveles más bajos de sIgG4 bajo VIT con extracto del veneno de abeja. Estas preparaciones terapéuticas del veneno también se utilizan con frecuencia para pruebas cutáneas, un hecho que incluso podría explicar las pruebas cutáneas negativas con HBV en muchos de los pacientes sensibilizados a esos alérgenos de manera exclusiva. Sin embargo, debido al hecho de que la gran mayoría de los pacientes del estudio sólo fueron picados por avispas chaqueta amarilla, la relevancia clínica de estas sensibilizaciones permanece incierta.
En resumen, los datos demostraron que a pesar de que no se pueden encontrar diferencias obvias en el perfil de reactividad de sIgE por sí mismo con los alérgenos de veneno usados de rutina o en prototipos de investigación disponibles hasta ahora cuando se comparan pacientes alérgicos al veneno de himenópteros con o sin niveles elevados de sBT y/o mastocitosis, existe una ventaja diagnóstica y un valor agregado de los alérgenos recombinantes en combinación con un límite de corte inferior de 0.1 kUA/l para el diagnóstico de pacientes con sIgE baja o indetectable para el extracto del veneno o con resultados poco claros de las pruebas cutáneas, en especial para pacientes con niveles elevados de sBT y/o mastocitosis.



Centro Regional de Alergia e Inmunología Clínica CRAIC, Hospital Universitario “Dr. José Eleuterio González” UANL, Monterrey, México

Dra. med. Sandra Nora González Díaz         Jefe y Profesor
Dra. med. Gabriela Galindo Rodríguez         Profesor
Dra. Cindy de Lira Quezada                          Residente 1er Año
Dra. Alejandra Macías Weinmann                 Profesor

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